利用地磁場上下穿梭驅動有氧無氧界面物質和能量循環

　　研究發現趨磁細菌可能是一類重要的微生物功能群，它們利用地磁場的定向作用，在有氧-無氧界面（OAI）中上下穿梭，將OAI上部有氧或微氧與其下部的厭氧環境聯動起來，進而驅動碳、氮、硫和鐵等在地球水生環境的無氧與有氧環境中的元素循環。

　　有氧-無氧界面（OAI）是地球有氧與無氧環境之間的過渡帶。在地球的水生環境中（如海洋、湖泊、沼澤和河流），OAI主要存在于沉積物表層或具有化學梯度分層的水體中。氧氣（O₂）與硫化氫（H₂S）的反向化學梯度變化是水生環境OAI的重要特征。一般來講，從上向下，氧氣濃度逐漸降低；從下向上，硫化氫濃度逐漸遞減；中間通常存在一個二者濃度較低或都缺失的地帶，其厚度變化可從幾厘米到幾十米。

　　OAI在自然界硫循環中發揮重要作用。通常而言，OAI下部無氧環境中的硫化氫，需要被帶到OAI上部的有氧環境下，才能被徹底氧化成硫酸鹽。已有研究發現，微生物演化出多種策略，充當硫物質的“轉運使者”或硫氧化-還原反應的電子“傳遞體”，并從中獲得能量供自己生長。比如，電纜細菌以頭尾相接的方式組成一條上千個細胞長度的絲狀結構，一頭伸出沉積物連接氧氣，一頭扎入沉積物中吸收硫化物。在下部將硫化氫氧化成單質硫，同時釋放電子，通過身體上的納米電纜把電子傳遞到上端進行有氧呼吸，產生能量以供細胞生長。與電纜細菌不同，納米比亞嗜硫珠菌（迄今發現尺寸最大的單細胞細菌，可達750微米）在厭氧環境利用體內存儲的硝酸鹽將硫化氫氧化成單質硫（S^2-→S⁰），并以硫顆粒的形式暫時存貯起來（在光學顯微鏡下硫顆粒會發出閃爍奪目的光彩，使得整個納米比亞嗜硫珠菌細胞泛著微微的“珠光”，飽滿圓潤的珍珠，因而得名）。當受到水流或其他物理擾動，攜帶有大量硫顆粒的細胞被帶到有氧環境后，會利用氧氣將單質硫氧化成硫酸鹽（S⁰→SO₄^2-），同時吸收并將大量硝酸鹽存貯在囊泡中，以備無氧環境下氧化硫化氫所需（圖1）。

　　趨磁細菌是典型的梯度微生物，廣泛分布于全球水生環境中，且集中生活在OAI界面或稍靠下的厭氧環境中。趨磁細菌能在細胞內合成納米磁性晶體顆粒（也被稱為磁小體，化學成分為磁鐵礦（Fe₃O₄）或膠黃鐵礦（Fe₃S₄）），磁小體多呈鏈狀排列，作為細胞的小磁針，可感知地磁場，并使其沿磁力線方向游泳，從而迅速找到適合生存的微環境，即水體中“有氧-無氧界面（OAI）”，這種行為稱作“趨磁性”或“磁輔助-趨化性”。大量觀測發現，趨磁細菌除在細胞內礦化合成磁小體外，很多還可在細胞內合成硫、多聚偏磷酸、脂質體、甚至碳酸鈣等顆粒，指示趨磁細菌具有C、N、P、S和Fe等元素多樣化的代謝潛能，及其在推動這些元素的地球化學循環中的潛在貢獻。

　　為研究趨磁大桿菌 “趨磁性、生物礦化、生理代謝”三者之間的內在聯系，中國科學院地質與地球物理研究所地磁場與生物圈演化學科組研究團隊聯合加拿大同步輻射光源實驗室和澳大利亞國立大學的合作者，綜合利用透射電子顯微學、同步輻射和單細胞宏基因組學技術對發現自天津于橋水庫的趨磁大桿菌開展深入研究。研究發現：（1）除了已經發現的磁小體（M）、硫（S）和脂質體（L）顆粒外，趨磁大桿菌能在細胞內形成第四種微米級別大小的囊泡（V）結構，掃描透射電鏡電子能量色散譜（STEM-EDS）和同步輻射X射線吸收譜（STXM-XAS）分析表明，囊泡中不含有機物，可能是一種無機物的貯藏結構。統計分析顯示，與所有細胞均含有磁小體不同，約24.7%的細胞只含有硫顆粒，約12.9%的細胞只含有囊泡，其余細胞（～62.4%）即不含硫顆粒，也不含囊泡。這指示硫與囊泡只是細胞內的“臨時住戶”，二者存在某種“此消彼長”的關系（圖2）。（2）同步輻射掃描透射X射線顯微譜學（S L-吸收邊的X射線近邊結構譜，S L-邊STXM-XANES）分析表明，趨磁大桿菌細胞內的硫顆粒不是通常認為的環狀硫（S₈）結構，而是線狀結構，且朝向顆粒內部，其聚合度增加（e.g., S₃⁺→S₅⁺），這可能指示這些硫顆粒處于從外到內的動態降解或合成過程中。（3）C K-邊的STXM-XANES分析表明，趨磁大桿菌細胞內的有機質及其分布具有顯著的非均質性，多糖類物質主要分布在細胞外，為胞外多糖組織；脂類和芳香族類有機質在囊泡部位基本沒有分布，而在其他部位特別是磁小體鏈部位顯著存在，這與細胞質、磁小體膜及鏈有機質骨架相匹配；蛋白質在囊泡膜上顯著分布，指示囊泡可能為富含蛋白酶的活性結構（圖3）。（4）N K-邊STXM-XANES分析顯示，囊泡與細胞其他部位的蛋白質種類及組成明顯不同，且能檢測到微弱的硝酸鹽信號。同時，基因組分析顯示趨磁大桿菌不含有合成氣泡的任何關鍵基因，但具有合成液泡的關鍵基因，且存在一整套膜結合的硝酸鹽還原酶基因。這些實驗觀察和基因證據均指示，趨磁大桿菌合成的囊泡是液泡，可能用來臨時貯藏過多的硝酸鹽。

　　基于已有研究，科研人員提出了趨磁大桿菌利用地磁場上下穿梭驅動硫循環的新模型（圖4）。（1）在OAI下部的無氧環境中，趨磁大桿菌利用硝酸鹽將硫化氫氧化成單質硫以顆粒的形式沉積在細胞內（S^2-→S⁰）；（2）為繼續完成硫的氧化，細菌需要向上游泳到OAI上部的有氧環境中；（3）在有氧環境中，細胞內存儲的硫被徹底氧化成硫酸鹽（S⁰→SO₃^2-→SO₄^2-），同時吸收硝酸根并將其存儲在液泡中。（4）懷揣硝酸鹽的細菌再次向下游泳到OAI下部的無氧環境，為硫化氫的氧化提供氧化劑。由于北半球地磁場的磁力線是傾斜向下的，因此，在整個過程中地磁場的定向作用可把趨磁大桿菌的游動限定在一個近似“上下穿梭”的二維空間中，從而既提高了細菌的穿梭效率，又利于節省能量。通過這種上下穿梭，趨磁大桿菌可以完成Fe²⁺和Fe³⁺的吸收及其氧化還原，從而合成大量混合價態的四氧化鐵顆粒。數目眾多的磁小體顆粒也為趨磁大桿菌克服局部擾動或沉積物顆粒阻撓，高效沿地磁場方向定向游泳提供保障。

　　其它趨磁細菌有沒有可能采用同樣的機制呢？科研人員通過基因組學對比分析了84種代表性趨磁細菌和硫細菌對碳、氮、硫和鐵等元素的代謝潛能（圖5）。基因預測分析表明，與其他硫細菌相比，趨磁細菌具有更加完善和全面的Fe²⁺/Fe³⁺吸收途徑，具有成套的磁小體礦化合成相關基因；具有完整的硝酸鹽還原和亞硝酸鹽氧化酶基因；具有完整的硫氧化（S^2-→S⁰→SO₃^2-→SO₄^2-）和硫酸鹽還原（SO₄^2-→SO₃^2-→S^2-）關鍵酶基因。除δ-變形菌綱趨磁細菌外，其他類群的趨磁細菌均具有碳固定的自養生長和有氧呼吸的異養生長相關的關鍵酶基因。這指示，趨磁細菌可能采用與趨磁大桿菌相似的策略，利用地磁場的定向作用，在水生環境的無氧環境和有氧環境中上下穿梭，從而驅動OAI中的碳、氮、硫、磷和鐵等元素循環。該研究揭示了趨磁細菌可利用地磁場的定向作用，在水體有氧-無氧界面上下高效穿梭，從而驅動OAI環境中的物質和能量循環，既指示趨磁細菌是自然環境中驅動碳、氮、磷、硫、氧和鐵等重要元素地球生物化學循環的重要微生物功能群，又表明趨磁細菌利用這種高效的穿梭機制，將“趨磁性、生物礦化、生理代謝”三者有機聯系起來，較好地適應厭氧和微氧環境，并從中獲取細胞生長和磁小體合成所需要的能量和物質。

　　相關研究成果發表在JGR-Biogeoscience上，并被選為美國地球物理學會（AGU）亮點文章，并在其EOS網站進行了報道。研究工作得到國家自然科學基金重點國際（地區）合作研究項目、重大項目課題和創新研究群體項目的資助。

圖1 各種硫細菌各顯神通跨越“有氧-無氧界面”。電纜細菌充當硫氧化還原的電子傳遞體，而嗜硫珠菌充當硫物質的轉運使者　

圖2 掃描透射電鏡電子能量色散譜（STEM-EDS）和同步輻射X射線吸收譜（STXM-XAS）研究趨磁大桿菌細胞結構和化學組成

圖3 同步輻射掃描透射X-射線顯微譜學技術(STXM-XANES)研究趨磁大桿菌細胞有機質種類及其分布特征

圖4 趨磁大桿菌沿地磁場上下穿梭驅動硫循環模式圖

圖5 基因預測分析揭示趨磁細菌具有碳、氮、硫和鐵等元素多樣化的代謝潛能，指示其是一類重要的微生物功能群，在地球水生環境的物質和能量循環中起重要作用　　

圖6 趨磁細菌利用地磁場的定向作用，在水體中向上向下來回穿梭，不僅將不同類型化學物質上下運輸，而且將其在OAI上部的有氧代謝過程（硫氧化和硝酸鹽吸收等）與OAI下部的厭氧代謝過程（硫酸鹽還原、硫的部分還原及沉積和硝酸鹽還原等）聯動起來，從而促進細胞的生長和磁小體的生物礦化