植物與病原“軍備競賽”式的相互作用是驅動植物適應性演化的重要動力之一。在數億年的演化過程中，植物應對環境中復雜多變的病原環境而形成了一類具有特殊功能的基因——植物抗病基因，NLR（核苷酸結合位點富含亮氨酸重復序列受體）基因是其中數量最多、功能最重要的一個基因家族，包括RNL、TNL和CNL三個不同的功能亞類。然而，隨著植物的起源和發展，在適應不同病原環境時，植物NLR基因是如何演化的？其不同的功能亞類之間存在怎樣的演化關系？這些重要問題 一直都不清楚。
Vol.01
2021年8月4日Molecular Plant在線發表了南京大學生命科學學院陳建群/邵珠卿團隊題為“An angiosperm NLR atlas reveals that NLR gene reduction is associated with ecological specialization and signal transduction component deletion”的研究論文。該研究通過構建迄今為止覆蓋被子植物最廣泛、包含NLR抗病基因最多的數據庫，深入分析NLR基因的演化規律，發現了不同演化分支的被子植物在適應水生、寄生和食蟲等特殊生活環境過程中NLR抗病基因顯著減少的現象；揭示了信號通路基因的丟失不僅是NLR基因TNL亞類在物種演化中頻繁丟失的驅動因素，也是導致NLR基因數量減少的重要內在機制；基于TNL基因與抗病信號傳導基因之間頻繁的“共丟失”演化模式，發現了多個可能參與NLR抗病基因信號傳導的新基因，從演化的角度指導了抗病信號傳導新基因的發現。
為了從植物宏觀演化尺度上全面分析不同物種中NLR基因及其不同功能亞類的差異，研究者首先以陸地植物最大的演化類群——被子植物為對象，建立了覆蓋被子植物37個目85個科305個物種基因組、包含90000多條NLR基因的被子植物NLR基因數據庫ANNA（圖1, 數據庫網址https://biobigdata.nju.edu.cn/ANNA/)。不論是包含物種和基因的數量，還是對被子植物類群的覆蓋度，ANNA都是目前為止最為全面的一個植物抗病基因數據庫。該數據庫為研究人員從NLR基因的結構、功能、演化等角度研究和利用植物抗病基因提供了一個公共服務平臺和數據資源。
圖1. NLR基因在被子植物305個物種中的分布情況。
由于物種演化過程中病原環境的變化往往不可追溯，因此很難確定病原環境變化對物種特異性NLR基因數目變異的影響。該研究借助于ANNA數據庫，對不同被子植物的NLR基因數量變異模式進行深入分析發現，在被子植物不同演化分支上，具有水生、寄生和捕蟲等特殊生活習性的物種中NLR基因數目顯著減少（圖1），揭示了植物生活習性變化相關聯的NLR基因數量變異。將分析的對象進一步拓展到整個綠色植物（圖2A），可以發現：盡管NLR基因的起源可以追溯到綠色植物共同祖先，但是NLR基因的大量擴增卻發生在植物登陸之后，這表明NLR抗病基因的擴增確實是植物適應陸地環境中更加復雜的病原選擇壓力的演化結果；而當陸地植物不同演化分支中的一些物種（如該研究中分析的一些蕨類和多個被子植物物種）重新回到水生環境中，或演化為寄生和食蟲的生活習性后，環境中的病原減少或植物根、葉等器官的退化都會使得植物與病原的物理接觸減少，進而得以躲避病原的選擇壓力，導致NLR抗病基因的數量減少。綜上，該研究提出了“抗病基因的生態適應演化假說”，即生態適應導致的植物與病原物理接觸的減少，降低了對植物免疫系統的選擇壓力，從而促進了NLR抗病基因的數量減少。
圖 2 NLR基因的適應性演化模式以及分子機制示意圖
在此基礎上，該研究深入探究NLR基因數量變異的驅動力，發現NLR基因中行使病原識別功能的TNL亞類與參與抗病信號傳導的RNL亞類的一個演化分支NRG1之間存在密切的協同演化關系，提出NRG1抗病信號通路坍塌驅動了TNL基因在被子植物演化中的多次獨立丟失，解析了被子植物TNL基因演化、丟失的分子機制（圖2B和C）。此外，研究還發現在大量的水生、寄生和食蟲植物中RNL和EDS1家族抗病信號傳導基因發生缺失可能導致了這些物種基因組中的NLR基因的數量減少（圖2B和C）。上述聚焦NLR抗病信號轉導網絡的研究，基于演化生物學的基因組大數據分析結果與基于分子生物學的功能研究結果高度契合，相互支持；TNL基因與抗病信號傳導基因之間頻繁的“共丟失”演化模式，還指導該研究發現了多個可能參與NLR類抗病基因信號傳導的新基因，開拓了從演化生物學角度挖掘抗病基因的新路徑。
南京大學生命科學學院陳建群教授和邵珠卿副教授為該論文通訊作者，博士生劉洋為該論文的第一作者。南京大學王強副教授、陳迪俊副教授和江蘇省中國科學院植物研究所張艷梅副研究員參與了研究工作。該研究得到了國家自然科學基金和中央高校基本科研業務費的資助。